El abominable misterio

En una carta mandada a Joseph Hooker en1879, Charles Darwin se quejaba de que las plantas con flores aparecían repentinamente en el registro fósil, para diversificarse a continuación muy rápidamente. Un rompecabezas que el anciano naturalista no dudaba en calificar de “abominable misterio.”
La división de las Angiospermas, o plantas con flores, comprende aquellas especies cuyos óvulos están encerrados dentro de un recipiente llamado carpelo. No sólo es el grupo botánico más diversificado del planeta, con al menos 260.000 especies, sino también uno de los más misteriosos. Aparentemente surgieron de la nada hace unos 100 millones de años y, aunque deberían haber evolucionado a partir de las gimnospermas, hasta la fecha no se han encontrado formas intermedias. ¿Cómo aparecieron los genes responsables del desarrollo de la flor? ¿Cuál fue el motor de diversificación de las vías de desarrollo floral?
Un misterio muy florido
Claude dePamphilis, profesor de biología en la Universidad Estatal de Pensilvania (Estados Unidos), decidió atacar el problema a fondo y en el año 2001 obtuvo un fondo de 7’4 millones de dólares de la Fundación Nacional para la Ciencia para llevar a cabo el Proyecto del Genoma Floral. “Nuestro propósito fue averiguar más cosas acerca de la historia evolutiva de las angiospermas extrayendo y secuenciando los genes expresados durante el desarrollo reproductivo temprano de quince especies diferentes de plantas con flores y especies relacionadas con éstas”, explica el científico.

Poco después, del 16 al 18 de mayo de 2002, se celebró el vigésimo cuarto simposio del estado de Pensilvania en fisiología vegetal, organizado por el propio dePamphilis junto a Teh-Hui Kao, Hong Ma y Andrew Stephenson. En las conclusiones finales se propuso a los investigadores estudiar todos los aspectos relacionados con la reproducción de las plantas a partir de un amplio abanico de aproximaciones, que iban desde análisis evolutivos, fisiológicos y ecológicos, hasta investigaciones sobre genética molecular. Todo ello con el fin de abordar el misterioso origen de las angiospermas, el desarrollo de los caracteres florales y la regulación de la floración. Desde entonces, el proyecto ha producido unos noventa artículos científicos y algunos descubrimientos importantes.
“La repentina aparición de las flores en el registro fósil hace cien millones de años representa un gran misterio,” explicó entonces dePamphilis. “¿Poseían las primitivas flores la información genética completa necesaria para ensamblar una flor moderna? ¿Cuál fue el proceso que condujo a las rutas de diversificación del desarrollo floral? ¿Hay genes que han conservado su función a través del proceso de floración de las plantas? Estas son las cuestiones que estamos tratando de responder.” Según este investigador “las plantas con flores exhiben un número de innovaciones evolutivas que aparecen rápidamente, incluyendo estructuras nuevas como carpelos y primitivos pétalos y sépalos, el sine qua non de las plantas con flores.”
Espoleados por el reto del simposio, los científicos analizaron secuencias de ADN incompletas de treinta especies de plantas seleccionadas mediante nuevos métodos estadísticos. Descubrieron con sorpresa lo que sin duda era un evento de “paleopoliploidía” escondido, esto es, una duplicación de todo el genoma que precedió a la aparición de las primeras plantas con flores. Aunque la duplicación completa del genoma es un suceso raro entre los vertebrados, resulta corriente en las plantas y dePamphilis resumió el hallazgo con estas palabras: “Hemos encontrado una concentración de genes duplicados que sugieren un evento de duplicación del genoma completo en las primeras plantas con flores. Un evento de poliploidía en la historia de las plantas con flores puede explicar su repentina evolución.”
Duplica, que algo queda
Según los investigadores del proyecto, la duplicación del genoma completo proporciona un posible mecanismo para explicar un suceso de evolución repentina. Mientras que la gran mayoría de los genes duplicados acumulan mutaciones y son eliminados por el genoma, unas pocas mutaciones pueden ser seleccionadas por presentar alguna función ventajosa. Ahora bien, como la mayor parte de los genes se eliminan tras la duplicación, este fenómeno es difícil de detectar después de varios millones de años. Lo que nos lleva a plantearnos dos cuestiones. En primer lugar, ¿cómo pudieron dePamphilis y sus colegas detectar un proceso de poliploidía generalizado, cuando la mayor parte de los genes duplicados habían sido eliminados? Y, no menos importante, ¿cuál es el mecanismo exacto que enlaza este evento de duplicación con la aparición de las flores?
Para responder a la primera pregunta el equipo de dePamphilis comparó el genoma de angiospermas “basales”, aquellas cuyos antepasados divergieron pronto del resto de las líneas evolutivas, con aquellas especies que se han formado recientemente y con plantas que no son angiospermas. El reto consistía en reconocer una duplicación del genoma completo a partir de unas pocas duplicaciones de genes aislados, tras un periodo de tiempo en el cual había desaparecido la evidencia directa de este fenómeno porque la mayor parte de los genes habían sido eliminados.

Cuando un gen se duplica, cada una de las dos copias está sujeta a mutaciones independientes. Muchas mutaciones provocan cambios en la secuencia del ADN de los genes, cambios que en general son nocivos para el organismo, lo que conlleva la desaparición del gen mutado. Pero en algunos pocos casos aparecen mutaciones “sinónimas”, que no conducen a ningún cambio apreciable en el producto del gen. En este caso la selección natural tiene poco efecto sobre ellas y pueden permanecer en el genoma. Como estas mutaciones se acumulan a lo largo del tiempo, su frecuencia se puede utilizar para estimar el tiempo que ha pasado desde la duplicación. El análisis estadístico aplicado a este tipo de genes ha detectado un número de duplicaciones en distintas plantas angiospermas, tanto basales como tardías, con una frecuencia similar de mutaciones sinónimas, a diferencia de las no angiospermas en las que no se ha encontrado ninguna evidencia en este sentido. Estos datos sugieren que todas las duplicaciones se han producido al mismo tiempo, posiblemente por un proceso de poliploidía generalizado.

Lo que nos lleva a la segunda cuestión. ¿Qué relación hay entre aquella primitiva poliploidía y la aparición de las primeras flores? La respuesta parece estar en los genes MADS-box, una familia de factores de transcripción que se requieren para el desarrollo de las flores. Hay evidencias de que este conjunto de genes se ha desarrollado mediante una expansión a través de una duplicación que fue crítica para la evolución de las flores en las angiospermas. Tal y como puntualiza dePamphilis: “Alguno de los genes MADS-box y algunos otros genes importantes para el desarrollo de las plantas han sido producidos por paleopoliploidía.” En cualquier caso, aunque el mecanismo concreto diste mucho de estar aclarado, parece evidente que una duplicación de todo el genoma puede explicar mejor la repentina emergencia de nuevas características que una serie de duplicaciones de genes simples.

Nuevos desafíos
A la vista de los éxitos que ha cosechado el Proyecto del Genoma Floral, dePamphilis y sus colegas han establecido recientemente un sucesor: el Proyecto del Genoma Angiospérmico Ancestral. A través de este nuevo desafío esperan ampliar el conjunto de datos genéticos disponibles sobre las primeras angiospermas. En particular piensan ceñirse a cinco grupos de plantas con interés biológico y económico: Amborella trichopoda (especie primitiva y endémica de Nueva Caledonia), la familia de los nenúfares (Nympheaceae), Liriodendron tulipifera (o tulipero de Virginia), las herbáceas del género Aristolochia y Persea americana (el célebre aguacate).

La primera de estas plantas, en particular, presenta una fascinante peculiaridad: “Para nosotros es muy interesante que Amborella –la primera rama separada del árbol de la vida de las plantas con flores– fue la única especie estudiada en la que no hay evidencia de esta clase de evento de duplicación del genoma completo. Nuestra hipótesis es que las plantas con flores se ha diversificado por medio de un evento de poliploidía muy temprano que ocurrió al mismo tiempo, o justo después, de la separación de la rama de Amborella”, afirma dePamphilis.

Para los investigadores es evidente que el proyecto no sólo tiene un interés científico, sino también económico. Las primitivas angiospermas son una fuente de nuevos fármacos por su inusual química, lo que promete importantes avances en medicina y agricultura. “Identificando la función de los genes que regulan el desarrollo de los frutos, podemos aprender cómo manipularlos para ayudar a la humanidad”, afirma dePamphilis con optimismo. “Por ejemplo, si comprendemos el conjunto de genes que regulan el desarrollo del fruto de un aguacate, podremos aprender cómo aumentar su valor nutricional. O imagine que comprendemos cómo manipular los genes de la amapola para desarrollar morfina u otros opiáceos no adictivos.”
“La analogía que me gusta usar es el telescopio espacial Hubble”, concluye dePamphilis. “Cuanto más lejos puedas ver, más atrás en el tiempo estás mirando. Algunos de los organismos que estamos examinando tienen tasas de evolución relativamente bajas, lo que indica que podemos retroceder en el tiempo para entender cómo era la planta antecesora. Este es el objetivo: mirar tan profundamente como podamos en el genoma para reconstruir con exactitud la historia genética detallada de la flor y de otros rasgos de las plantas.”


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También es posible sumarse al foro de debate abierto en la página web de Quercus: www.quercus.es


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Algunas pistas bibliográficas
Se puede buscar más información sobre el trabajo de dePamphilis en la siguiente página web: http://www.rps.psu.edu/indepth/ancestralplants.html
Además, es posible consultar las investigaciones del Proyecto del Genoma Floral en:
Soltis, D.E. y otros autores (2007). The floral genome: an evolutionary history of gene duplication and shifting patterns of gene expression. Trends in Plant Science, 12 (8): 358-367.


Pies de foto

Foto 1:
Amborella trichopoda es la primera rama separada del árbol de la vida que componen las plantas con flores, o angiospermas. Y, también, la única especie estudiada en la que no hay evidencia de un evento de duplicación del genoma completo.

Foto 2:
Durante los últimos cien millones de años las flores han pintado de color cada rincón de nuestro planeta, algunas tan sofisticadas como esta orquídea que simula con precisión la figura de una abeja.


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Respuestas de los lectores al reto del mes de mayo
Hace dos meses planteábamos el reto de las extrañas conclusiones que se derivan de la aplicación de las redes booleanas a los modelos ecológicos.

A este respecto, Jordi Gra (jordigra21@hotmail.com) afirma: “no encuentro tan intrigantes las conclusiones de Stuart Primm, más bien quizá lo que pone de manifiesto es la falta de un cruce de informaciones entre los expertos en medio ambiente. Y reitero la palabra quizá. Opino esto porque hace ya bastante tiempo, por no decir años, que llevo siguiendo de cerca el impacto de las plantas invasoras, sobre todo del árbol denominado ailanto (Ailanthus altissima), por lo que las conclusiones de Primm ya hace tiempo que las vengo observando in situ. Este árbol en concreto se hace fuerte en áreas periurbanas y claros del bosque, es decir en comunidades jóvenes, mientras que en una formación arbórea, su crecimiento ya no es tan espectacular y se conforma con echar muy pocos rebrotes de raíz. Al fin y al cabo, supongo que un ecosistema sigue el esquema lógico y defensivo que tiene cualquier organismo biológico cuando es atacado por un agente externo. Y, lógicamente, un ecosistema maduro tendrá más posibilidades de defenderse, (al igual que un organismo maduro), que un ecosistema joven.”
Seguidamente, Jordi hace referencia al enigma Humpty Dumpty y plantea la posibilidad de que el éxito de una especie dependa del momento en el que entra en el ecosistema: “No es lo mismo entrar cuando las interrelaciones entre especies están empezando, que entrar al final. Y esta regla puede aplicarse al hecho de que, al intentar ensamblar a los quince individuos que tuvieron éxito en la experiencia anterior, la comunidad no funcione. La respuesta podría ser: carecían de historia, es decir, no había interrelaciones anteriores, por lo faltaban las pautas de comportamiento necesarias para que la comunidad funcionara con éxito, cosa que sí había pasado en el primer intento, cuando se fueron ensamblando poco a poco, hasta dar con las especies adecuadas.”